Trong tháng 6 năm 2014, Cillessen đã được chọn trong đội hình của Hà Lan cho World Cup 2014. Anh đã được trao áo số 1 và ra sân trong trận mở màn gặp đối thủ Tây Ban Nha. Trong trận tứ kết gặp Costa Rica, HLV Louis van Gaal bất ngờ thay anh ra và cho Tim Krul vào trước khi loạt sút luân lưu bắt đầu, trận đấu mà tuyển Hà Lan đã giành chiến thắng. Đội tuyển Hà Lan kết thúc ở giải đấu này với vị trí thứ 3 chung cuộc.